La proteína que salvó a la fotosíntesis

Cianobacteria filamentosa Lyngbya del orden Oscillatoriales colectada en Baja California, México

Hubo un tiempo en el que, durante millones y millones de años, la vida en la Tierra se compuso únicamente de bacterias y arqueas, seres unicelulares sin núcleo que suelen englobarse en el nombre «procariontes». Todas las formas de metabolismo posible fueron desarrolladas por estos organismos en su búsqueda de adaptarse a nuevos nichos. La fotosíntesis surgió en este tiempo, pero era una fotosíntesis diferente a la actual; se le denomina fotosíntesis anoxigénica porque surgió en un mundo donde el oxígeno no formaba ni siquiera  el 1% de la atmósfera terrestre.

Todo ese oxígeno que respiramos diariamente en la atmósfera no estuvo siempre ahí. Hace más de 3.5 mil millones de años, la atmósfera terrestre se componía principalmente de metano, nitrógeno y dióxido de carbono. Los primeros organismos unicelulares, bacterias y arqueas, que surgieron en este mundo consumían nutrientes disueltos en los océanos o utilizaban minerales de la corteza para producir su propia energía.

En la búsqueda constante de explotar nuevos nichos, un nuevo grupo de bacterias apareció en la escena: las cianobacterias. Se estima que pudieron haber surgido hace 3.5 mil millones de años, pero los registros fósiles de las estructuras producidas por cianobacterias no permiten establecer esto con certeza. Estos registros fósiles se conocen como estromatolitos, que son rocas formadas por la deposición de sedimentos sobre el sustrato debido a la existencia de capas de cianobacterias (biofilmes o tapetes microbianos). Estos estromatolitos pueden encontrarse aún en la actualidad, en regiones como las Lagunas Bacalar, en la Península de Yucatán, México, donde se encuentran los estromatolitos de agua dulce más grandes registrados actualmente.

Estromatolitos modernos creciendo en la Reserva Natural Marina Hamelin Pool, en Australia Occidental.

El primer registro certero de estromatolitos data de hace 2.7 mil millones de años, cuando el oxígeno libre en la atmósfera representaba un 1% de su volumen total. Las cianobacterias tienen la capacidad de convertir el dióxido de carbono y el agua en azúcares mediante el uso de la luz solar, lo que produce oxígeno molecular (O₂) como residuo; éste es el proceso que se conoce como fotosíntesis oxigénica.

La fotosíntesis oxigénica, que se restringía a la superficie de los cuerpos de agua y a las aguas someras de las costas, comenzó a incrementar la cantidad de oxígeno en la atmósfera de manera gradual, conforme las poblaciones de cianobacterias prosperaban. Entre hace 2.4 y 1.85 mil millones de años, el oxígeno producido como residuo por las cianobacterias era secuestrado por los grandes depósitos de hierro en las rocas de lecho marino y el hierro disuelto en los océanos. Conforme estos reservorios se saturaron de oxígeno, el gas comenzó a salir de los océanos y a ser capturado por los depósitos de hierro de los continentes y finalmente en la atmósfera. A este evento se le conoce como el Gran Evento de Oxidación, o la Catástrofe del Oxígeno, pues el oxígeno liberado en la atmósfera comenzó a interactuar con el metano, oxidándolo en dióxido de carbono y agua. La acumulación de oxígeno también alteró la dinámica de la vida, pues la atmósfera reductora se convertía gradualmente en una oxidante y muchas de las bacterias que existían en aquel entonces comenzaron a extinguirse.

El dióxido de carbono y el agua son gases con un efecto invernadero más reducido, por lo que capturaban menos energía solar que el metano. Esto produjo la primera glaciación de la Tierra, que no fue como nada que se haya visto después. Dicha glaciación se conoce como la glaciación Huroniana, y duró ¡300 millones de años! (entre hace 2.4 y 2.1 millones de años). Durante este tiempo, la totalidad de la Tierra estuvo cubierta de hielo y buena parte de las bacterias se extinguió.

Hacia el final de la glaciación, la diversificación de la vida comenzó de nuevo bajo una nueva atmósfera done el oxígeno alcanzó a conformar hasta un 40% del volumen atmosférico. Esto dio paso a nuevas formas de obtener energía y surgió el metabolismo aeróbico que permitió a las primeras células con núcleo emerger y comenzar a diversificarse. La aparición de la fotosíntesis es el primer capítulo en la constitución de la vida y de la Tierra como la conocemos.

Este gráfico describe las etapas del Gran Evento de Oxigenación; la línea roja indica el estimado máximo de la presión de oxígeno en la atmósfera, mientras que la verde el estimado mínimo.

Sin embargo, una parte de esta historia no quedaba clara: ¿por qué la fotosíntesis prevaleció con tanto éxito en un mundo que le terminó siendo hostil? El oxígeno, al ser un residuo de la fotosíntesis, también afectaba las probabilidades de sobrevivir en una atmósfera oxidante (hay que recordar que este proceso surgió en una atmósfera reductora).

La maquinaria fotosintética es básicamente la misma en todos los organismos fotosintéticos. Las cianobacterias permitieron el origen de las plantas y las algas mediante diferentes eventos de endosimbiosis con los primeros organismos eucariontes, células con núcleo (puedes leer sobre esto en la entrada sobre el origen de los reinos). En una atmósfera reductora, la maquinaria celular de las cianobacterias requería de complejos de hierro-azufre que permitieran el movimiento de electrones a través de la membrana celular. 

A nivel molecular, la fotosíntesis inicia cuando los fotones de la luz solar interactúan con pigmentos como la clorofila; los fotones colisionan con átomos metálicos, como el magnesio de la clorofila, y los energizan, sacándolos de la molécula. Una vez afuera de la clorofila, los electrones son transportados mediante proteínas móviles hacia otras moléculas. Varias de esas moléculas son proteínas con núcleos de hierro-azufre; cuando los electrones energizados interactúan con estos complejos, la energía de los electrones es almacenada en una coenzima llamada NADPH, que es la que ayuda a producir azúcares. Además, antes de que los electrones pasaran su energía a la coenzima NADPH, estos interactuaron con otras proteínas que incrementan el pH dentro del estroma del cloroplasto (o el citoplasma, en el caso de cianobacterias). A grandes rasgos, cuando los protones se mueven de una región con bajo pH a una región con alto pH, se producen moléculas de ATP. 

La fotosíntesis ocurre en el cloroplasto, un organelo celular producto de la interacción endosimbiótica con cianobacterias. La fotosíntesis depende del oxígeno para iniciar una reacción en cadena que mueve núcleos de hidrógeno (o protones), desde sitios con pH bajo a sitios con pH alto, y este movimiento genera la producción de la energía que la planta requiere para producir su alimento.

Tener hierro y azufre en las proteínas del aparato fotosintético no resulta un problema si se tiene una atmósfera reductora, pero conforme el oxígeno comienza a acumularse, puede reaccionar con el hierro de estos complejos y atrofiarlos, impidiendo así la fotosíntesis. A pesar de esto, el aumento de oxígeno en la atmósfera no fue un impedimento para la fotosíntesis, es más, el oxígeno terminó por saturar todos los reservorios antes de acumularse como gas. En el año 2016 se descubrió el mecanismo que permitió a las cianobacterias hacer frente a este aumento de oxígeno y proteger la fotosíntesis: una proteína llamada CGL71.

La fotosíntesis captura la luz en dos momentos: el primer momento sucede en el fotosistema II, llamado así por ser el segundo en ser descubierto, donde la absorción de luz permite descomponer el agua en oxígeno y protones (o núcleos de hidrógeno), e inicia el movimiento de electrones a través de la membrana. El segundo momento sucede en el fotosistema I, descubierto primero, donde los electrones pasan por los complejos de hierro y azufre, que producen la reducción de una molécula de NADP+ en NADPH.

Ambos fotosistemas son muy diferentes en cuanto a su comportamiento, por ejemplo, el fotosistema I (PSI) no es inhibido por otras proteínas y los intermediarios de su ensamblaje son difíciles de separar del complejo maduro. Mientras que la estructura del PSI ha sido ampliamente estudiada, el mecanismo mediante el cual se arma dentro de la célula no había sido completamente entendido. Mediante estudios con mutantes del alga clorofita Chlamydonomas se descubrió que CGL71 protege los complejos de hierro y azufre de las reacciones con oxígeno durante el ensamblaje.

Este diagrama resume el proceso de la fotosíntesis oxigénica a nivel molecular. El proceso inicia cuando el fotosistema I utiliza la luz de sol para romper una molécula de agua en protones (o núcleos de hidrógeno) y una molécula de oxígeno. Este proceso libera electrones que comienzan a circular por el resto del complejo fotosintético (flecha azul). Esta maquinaria tiene como función bombear los protones hacia el interior del tilacoide para que la ATP sintasa, una enzima, los bombee de regreso al citoplasma del cloroplasto; el movimiento de esta enzima permite producir energía en forma de la molécula ATP.

El equipo del Departamento de Biología Vegetal, del Instituto de Ciencias Carnegie de Stanford, empezó cuando identificaron una cepa de Chlamydomonas   que tenía una mutación en el gen cgl71 que producía una proteína CGL71 defectuosa. Esta proteína CGL17 defectuosa es incapaz de producir una fotosíntesis normal. Las colonias podían crecer cuando se les colocaba una fuente de azúcares en el medio y cuando la luz era baja, pero conforme la intensidad de la luz aumentaba, las colonias con la proteína CGL71 defectuosa dejaban de crecer, mientras que las colonias sin mutación experimentaban un mayor crecimiento al combinar la obtención de carbono del medio de cultivo con la producción de azúcares por fotosíntesis. Al medir la abundancia de ambos fotosistemas en las membranas celulares, encontraron que los mutantes de CGL71 poseían un menor número de fotosistemas I comparado con las células salvajes, sin embargo, el resto de la maquinaria fotosintética se mantuvo similar en ambas cepas. El flujo de electrones a través de PSI es más lineal y rápido en las células mutantes que en las silvestres, debido a que el ensamblaje de la proteína es más ineficiente y los complejos de hierro-azufre están saturados.

La actividad fotosintética suele disminuir con la intensidad luminosa, produciendo algo conocido como fotodaño. Para excluir la posibilidad de fotodaño en PSI, se dejó a la cepa crecer sin luz en medios hipóxicos (reducidos en oxígeno) y se comparó con el crecimiento con luz en medios hipóxicos: el resultado es que el crecimiento de las células era similar en ambos; además, en el medio sin luz e hipóxico la acumulación de PSI era casi la misma que en las silvestres, indicando que la concentración de oxígeno era lo que condicionaba el ensamblaje del PSI, develando así el papel que la proteína CGL71 tiene en asegurarse de que el oxígeno no interactúe con el fotosistema I.

Representación diagramática de una cianobacteria, que permite observar las semejanzas estructurales con el cloroplasto de algas y plantas.

El fotosistema I es muy semejante en estructura y función al complejo que se encuentra en bacterias verdes del azufre, unas bacterias que realizan fotosíntesis anoxigénica y que utilizan azufre, hidrógeno o hierro como donantes de electrones, en lugar del oxígeno. Esto indicaría que este filo de bacterias, conocido como Chlorobi, dio origen a las cianobacterias y a la fotosíntesis oxigénica de la que dependen todos los ecosistemas terrestres actuales.

La proteína CGL71 habría surgido en respuesta al incremento de oxígeno producido por la fotosíntesis, ya que las cianobacterias estuvieron sometidas al mismo estrés al que estuvieron sometidas todas las demás bacterias anaeróbicas en un mundo que se volvía cada vez más tóxico. La fotosíntesis pudo adaptarse a este medio más tóxico gracias a que la proteína CGL71 aislaba a las núcleos de hierro-azufre necesarios para producir azúcares; podemos pensar en CGL71 como una proteína que remplazó la función de la atmósfera reductora que existía antes. Cada respiro que damos se lo debemos a esa proteína CGL71 que surgió hace más de 2 mil 500 millones de años.